多用途海岸保护区中细菌、营养级与生物指标的季节性差异

《Aquatic Sciences》：Seasonal contrast among bacterial, trophic, and biotic indicators in a multi-use coastal protected area

　　

海岸生态系统中的监测项目通常将微生物、营养级和生物指标结合使用，前提是假定这些指标能够对环境状态提供一致性的表征。然而，这些指标所反映的过程作用于不同的时间尺度，因此可能对人类压力作出不同响应。本研究评估了东爱琴海一处多用途海岸保护区中细菌、营养级和底栖评估工具的响应特征。研究区域为Karaburun–Ild?r特别环境保护区（Special Environmental Protection Area, SEPA，特别环境保护区，Türkiye），该区域中旅游业与水产养殖共存。研究人员于2022–2023年5月和9月按季节对表层水、底层水及底栖沉积物进行采样，采样站位覆盖水产养殖影响区、旅游影响区及参考区。细菌指标——粪大肠菌群和肠道肠球菌——表现出显著的季节性及活动类型相关变异（p?<?0.001），反映了人类利用强化时期的环境特征。Salmonella的检出在高活动期增加，提示存在营养级或底栖度量未能捕捉到的间歇性卫生风险。相比之下，营养指数（TRIX）数值主要受季节动态驱动，在不同活动类型之间无显著差异。类似地，底栖指数，包括底栖指数（BEnthic IndeX, BENTIX）、地中海海岸分类器（MEDiterranean COastal Classifier, MEDOCC）、土耳其生物指数（Turkish Biotic Index, TUBI）及Shannon多样性指数，在空间与时间上总体保持相对稳定。这些结果表明，快速响应的微生物指标与较为稳定的营养级和底栖评估之间存在季节性响应分化。这种分化并不意味着方法学不一致，而是反映了各指标组所代表的不同生态时间尺度。研究结果强调，在多用途海岸系统中，有必要采用将短期卫生信号与长期生态评估相整合的监测策略。

该文发表于《Aquatic Sciences》，聚焦东爱琴海Karaburun–Ild?r特别环境保护区（SEPA）这一兼具保护与开发功能的多用途海岸系统，系统比较细菌指标、营养级指数与底栖生物指数在旅游与水产养殖叠加压力下的响应差异。研究背景在于，现有海岸生态监测通常默认不同指标能够共同反映环境质量，但多用途保护海域的人为扰动既包含长期累积过程，也包含季节性增强和短时爆发事件，因此不同指标可能并不同步响应。尤其在地中海寡营养海域，TRIX等营养状态指数和BENTIX、MEDOCC、TUBI等底栖生态指数已广泛用于评估富营养化与群落结构变化，但它们未必能够识别旅游高峰、污水排放或局地卫生污染所引发的快速微生物风险。正是在这一问题意识下，研究人员开展了跨季节、跨压力梯度的综合比较研究，以明确不同指标组在环境评估中的互补性与局限性。

研究人员在Karaburun半岛沿岸布设20个站位，将其划分为水产养殖影响区、旅游影响区和参考区，于2022年和2023年5月及9月采集表层、底层水样与部分站位底栖沉积物样品。研究结论表明，细菌性水质指标对季节变化和人类活动增强高度敏感，可有效识别高使用时期的卫生风险；而TRIX及多种底栖指数则主要反映较长时间尺度上的生态状态，在空间上相对稳定。该结果说明，多用途保护海域的环境管理不能仅依赖单一类型的生态指标，而应将高频微生物监测与常规生态评估结合，以同时覆盖短期卫生安全和长期生态承载力。这一发现对海岸保护区管理、公共卫生预警以及“蓝色经济”背景下的养殖与旅游协同治理具有重要意义。

研究方法方面，研究人员采用分层站位设计与季节性重复采样策略，在Karaburun–Ild?r SEPA内覆盖养殖、旅游与参考梯度；利用CTD原位测定温度、盐度、溶解氧和pH，采用标准分光光度法测定NO₃^?-N、NO₂^?-N、NH₄⁺-N、总磷（TP）和叶绿素a（Chl-a），以TRIX表征营养状态；通过膜过滤培养法分析总异养需氧菌（THAB）、总大肠菌群（TC）、粪大肠菌群（FC）、肠道肠球菌（IE）及Salmonella检出情况；对10个代表性站位开展软底底栖大型无脊椎动物调查并计算Shannon多样性、BENTIX、MEDOCC和TUBI；统计上结合Kruskal–Wallis检验、方差分析（ANOVA）、主成分分析（PCA）、基于Bray–Curtis距离的PERMANOVA、方差分解及Spearman相关分析。

以下为论文结果的分项解读。

Physicochemical environment
研究表明，研究区理化环境整体呈现东爱琴海典型季节变化特征。盐度在各站位与深度间保持高度均一，说明该海域具有较稳定的盐度背景。温度则表现出显著季节差异，9月表层水温明显高于5月，且表底层之间存在显著热分层。溶解氧（DO）与温度呈相反趋势，表层普遍低于底层。pH值维持在较窄范围内，空间差异很小，提示在观测的人为压力水平下，该系统具有较好的缓冲能力。该部分结果说明，区域性季节水文过程是环境变化的重要背景约束。

Nutrient concentrations and chlorophyll-a
营养盐与叶绿素a结果显示，研究区存在一定但并不强烈的空间梯度。Chl-a在养殖区和旅游区表层水中略高于参考区，但组内变异较大，整体无显著空间差异。氮素形态以NO₃^?-N为主，NH₄⁺-N在受影响站位表层略高，NO₂^?-N总体接近背景水平。TP在养殖影响站位相对较高，提示鱼类养殖活动可能带来局地营养输入。该结果表明，尽管存在人类活动相关的营养盐信号，但其幅度不足以在整个区域形成显著统一的富营养化格局。

Trophic status (TRIX)
TRIX结果介于1.5–4.0之间，整体将该区域界定为寡营养至中营养状态。研究人员发现，不同活动类型站位之间TRIX高度重叠，无论5月还是9月，表层和底层均未形成清晰分离。统计分析显示，TRIX显著受季节驱动，但不受活动类型显著影响。基于此，论文指出TRIX更适于反映较大时空尺度上的富营养化背景，而不擅长解析站位尺度、短时性、点源式的人为压力。这一结果并非TRIX失效，而是指标设计尺度与研究压力尺度之间存在不匹配。

Bacterial water quality and Salmonella occurrence
与理化和营养级指标形成鲜明对比，细菌指标清楚刻画了人为压力足迹。FC和TC在旅游区与养殖区显著高于参考区，且在9月最为突出，对应旅游旺季和养殖收获季的叠加阶段。IE总体中位数较低，但污染站位出现离群性峰值，显示存在间歇性污染事件。统计结果证实，细菌指标同时受到季节、活动类型及深度的显著影响。Salmonella检出频率在9月显著升高，并主要集中于旅游与养殖影响区，而参考区检出频率较低。该部分结果明确说明，细菌性指标对短时卫生风险高度敏感，能够揭示传统营养级和底栖评估难以识别的瞬时污染脉冲。

Biotic indices
底栖生物指数整体将SEPA底栖生态状态评定为“良好”至“中等”，不同影响区与参考区之间分化有限。S14站位表现出持续较低的Shannon–Wiener多样性和较高的MEDOCC值，提示该近岸旅游站位底栖环境相对退化；S6作为离岸参考站则维持较高BENTIX值；S3虽属旅游站位，但其多样性和BENTIX与参考站相当，说明旅游压力沿海岸分布并不均一。养殖站位总体表现为中等水平，其指数与若干参考站相近，提示局地有机负荷可能因扩散而未造成明显底栖退化。统计上，BENTIX、Shannon H′、MEDOCC和TUBI均未对季节或活动类型作出显著响应，仅MEDOCC对活动类型呈边缘显著。由此可见，底栖群落更能整合长期累积干扰，而对季节性短时波动响应有限。

Multivariate analysis
多变量分析进一步支撑了上述解释。PCA显示，前6个主成分解释了77.8%的总变异，其中PC1主要反映无机营养盐动力，PC2则主要由TC和FC等粪源性细菌驱动，说明细菌污染代表了与理化营养梯度不同的独立环境变异维度。基于细菌计数的PERMANOVA表明，季节和活动组别均对细菌群落结构具有显著影响，而深度影响不显著。方差分解显示，季节和活动类型共同解释了19.8%的细菌群落变异，其中季节和活动类型的独立贡献分别为9.5%和10.3%。Spearman相关分析进一步显示，THAB与温度、Chl-a、NO₃^?-N和NO₂^?-N呈正相关，与pH呈负相关；TC与温度、Chl-a、pH和TP呈正相关；FC与pH呈正相关、与NO₂^?-N呈负相关。这些结果表明，细菌增殖与季节增温和有机富集存在联系，同时也提示不同无机氮环境可能影响粪源性细菌的出现格局。

讨论部分总结
论文讨论指出，海岸监测中将微生物、营养级与底栖指标视为会“收敛”于同一环境结论的传统假设，在多用途保护海域并不总是成立。Karaburun–Ild?r SEPA中的细菌指标对夏季人类使用增强作出快速而尖锐的响应，尤其Salmonella的季节性检出上升，揭示出实际存在的卫生风险与监管关注点；而TRIX主要呈现自然季节生产力变化，底栖指数则维持长期稳定，反映生态系统较强的惯性与缓冲性。研究人员认为，这种分化并非方法学矛盾，而是不同指标对应不同生态时间尺度的真实反映：微生物指标适于捕捉短时、突发、使用依赖型压力，营养级和底栖指标则更适于评估累积效应和长期生态状态。论文同时审慎指出局限性，包括每年仅5月和9月采样、底栖调查站位少于水柱站位、未测定沉积物有机质、Salmonella仅进行有无检出而未定量及未开展微生物来源追踪（MST）等。因此，研究最终建议在多用途海岸保护区实施分层监测框架，即以高频微生物监测管理即时卫生风险，并辅以季节性生态评估控制长期累积影响。

研究结论翻译：
来自Karaburun–Ild?r特别环境保护区（SEPA）的研究结果表明，在重叠的人为压力作用下，细菌、营养级和底栖指标并不会协同一致地响应。细菌指标对旅游与水产养殖活动的季节性变化表现出敏感性，能够捕捉急性卫生风险，包括高使用期Salmonella的间歇性检出，而营养级和底栖度量未能反映这些风险。这种分化具有实际意义：病原体风险不仅应作为公共卫生问题加以管理，也应视为该地区“蓝色经济”和水产养殖部门的潜在脆弱点。

相比之下，TRIX值和生物指数显示该环境总体稳定、受影响程度中等，这与区域活跃的水动力条件以及这些评估工具的长期综合属性一致。不同指标组之间的分化并不构成方法学不一致；相反，它反映了生态系统不同组分对压力作出响应的时间尺度差异，而这一模式已得到多变量统计分析——PERMANOVA、PCA和方差分解——以及本文提出的响应时间谱框架的支持。

这些结果支持在多用途海岸保护区采用分层监测策略：以高频微生物监测识别急性卫生威胁，并结合常规季节性生态评估，以确保长期生态阈值不被突破。这样的综合方法或能更好地服务于多用途保护海岸系统的保护目标与社会经济可持续性。